CHRONOCRISIS: When Cell Cycle Asynchrony Generates DNA Damage in Polyploid Cells.
DNA damage
asynchrony
cancer
cell cycle
genetic instability
mitosis
polyploidy
Journal
BioEssays : news and reviews in molecular, cellular and developmental biology
ISSN: 1521-1878
Titre abrégé: Bioessays
Pays: United States
ID NLM: 8510851
Informations de publication
Date de publication:
10 2020
10 2020
Historique:
received:
05
05
2020
revised:
19
07
2020
pubmed:
5
9
2020
medline:
19
8
2021
entrez:
5
9
2020
Statut:
ppublish
Résumé
Polyploid cells contain multiple copies of all chromosomes. Polyploidization can be developmentally programmed to sustain tissue barrier function or to increase metabolic potential and cell size. Programmed polyploidy is normally associated with terminal differentiation and poor proliferation capacity. Conversely, non-programmed polyploidy can give rise to cells that retain the ability to proliferate. This can fuel rapid genome rearrangements and lead to diseases like cancer. Here, the mechanisms that generate polyploidy are reviewed and the possible challenges upon polyploid cell division are discussed. The discussion is framed around a recent study showing that asynchronous cell cycle progression (an event that is named "chronocrisis") of different nuclei from a polyploid cell can generate DNA damage at mitotic entry. The potential mechanisms explaining how mitosis in non-programmed polyploid cells can generate abnormal karyotypes and genetic instability are highlighted.
Identifiants
pubmed: 32885500
doi: 10.1002/bies.202000105
doi:
Types de publication
Journal Article
Research Support, Non-U.S. Gov't
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e2000105Subventions
Organisme : ERC
ID : 725907
Pays : International
Informations de copyright
© 2020 Wiley Periodicals LLC.
Références
Y. van de Peer, E. Mizrachi, K. Marchal, Nat. Rev. Genet. 2017, 18, 411.
T. L. Orr-Weaver, Trends Genet. 2015, 31, 307.
Z. Storchova, D. Pellman, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2004, 5, 45.
J. I. Ovrebo, B. A. Edgar, Development 2018, 145, dev156034.
E. Strasburger, Jahrb. Wiss. Bot. 1910, 47, 245.
M. Nano, S. Gemble, A. Simon, C. Pennetier, V. Fraisier, V. Marthiens, R. Basto, Curr. Biol. 2019, 29, 3937.
Z. Storchova, A. Breneman, J. Cande, J. Dunn, K. Burbank, E. OʼToole, D. Pellman, Nature 2006, 443, 541.
Z. Storchova, C. Kuffer, J. Cell Sci. 2008, 121, 3859.
N. J. Ganem, H. Cornils, S. Y. Chiu, K. P. OʼRourke, J. Arnaud, D. Yimlamai, M. Thery, F. D. Camargo, D. Pellman, Cell 2014, 158, 833.
N. J. Ganem, D. Pellman, Cell 2007, 131, 437.
K. J. Gjelsvik, R. Besen-McNally, V. P. Losick, Trends Genet. 2019, 35, 6.
S. M. Dewhurst, N. McGranahan, R. A. Burrell, A. J. Rowan, E. Gronroos, D. Endesfelder, T. Joshi, D. Mouradov, P. Gibbs, R. L. Ward, N. J. Hawkins, Z. Szallasi, O. M. Sieber, C. Swanton, Cancer Discovery 2014, 4, 175.
T. Fujiwara, M. Bandi, M. Nitta, E. V. Ivanova, R. T. Bronson, D. Pellman, Nature 2005, 437, 1043.
T. Davoli, T. de Lange, Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 2011, 27, 585.
J. Joubes, C. Chevalier, Plant Mol. Biol. 2000, 43, 735.
H. P. Rusch, W. Sachsenmaier, K. Behrens, V. Gruter, J. Cell Biol. 1966, 31, 204.
L. Yin, S. T. Gater, K. M. Karrer, Eukaryot Cell 2010, 9, 1343.
N. Zielke, B. A. Edgar, M. L. DePamphilis, Cold Spring Harbor Perspect. Biol. 2013, 5, a012948.
L. L. Moroz, Curr. Biol. 2011, 21, R60.
A. Gandarillas, A. Freije, Exp. Dermatol. 2014, 23, 87.
M. Mollova, K. Bersell, S. Walsh, J. Savla, L. T. Das, S. Y. Park, L. E. Silberstein, C. G. D. Remedios, D. Graham, S. Colan, B. Kuhn, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, 1446.
R. B. Matondo, E. Moreno, M. J. M. Toussaint, P. C. J. Tooten, S. C. van Essen, E. A. van Liere, S. A. Youssef, L. Bongiovanni, A. de Bruin, PLoS One 2018, 13, e0190899.
H. Z. Chen, M. M. Ouseph, J. Li, T. Pecot, V. Chokshi, L. Kent, S. Bae, M. Byrne, C. Duran, G. Comstock, P. Trikha, M. Mair, S. Senapati, C. K. Martin, S. Gandhi, N. Wilson, B. Liu, Y. W. Huang, J. C. Thompson, S. Raman, S. Singh, M. Leone, R. Machiraju, K. Huang, X. Mo, S. Fernandez, I. Kalaszczynska, D. J. Wolgemuth, P. Sicinski, T. Huang, et al., Nat. Cell Biol. 2012, 14, 1192.
T. Matsumoto, L. Wakefield, B. D. Tarlow, M. Grompe, Cell Stem Cell 2020, 26, 34.
K. Sugimoto-Shirasu, K. Roberts, Curr. Opin. Plant Biol. 2003, 6, 544.
M. Malumbres, M. Barbacid, Nat. Rev. Cancer 2009, 9, 153.
D. T. Fox, R. J. Duronio, Development 2013, 140, 3.
A. C. Spradling, Cold Spring Harbor Symp. Quant. Biol. 2017, 82, 293.
D. Broek, R. Bartlett, K. Crawford, P. Nurse, Nature 1991, 349, 388.
S. Chen, J. R. Stout, S. Dharmaiah, S. Yde, B. R. Calvi, C. E. Walczak, Mol. Biol. Cell 2016, 27, 2911.
S. Hayashi, Development 1996, 122, 1051.
J. Hayles, D. Fisher, A. Woollard, P. Nurse, Cell 1994, 78, 813.
I. S. Mihaylov, T. Kondo, L. Jones, S. Ryzhikov, J. Tanaka, J. Zheng, L. A. Higa, N. Minamino, L. Cooley, H. Zhang, Mol. Cell. Biol. 2002, 22, 1868.
K. Sauer, J. A. Knoblich, H. Richardson, C. F. Lehner, Genes Dev. 1995, 9, 1327.
S. J. Sigrist, C. F. Lehner, Cell 1997, 90, 671.
K. Weigmann, S. M. Cohen, C. F. Lehner, Development 1997, 124, 3555.
M. D. Rotelli, R. A. Policastro, A. M. Bolling, A. W. Killion, A. J. Weinberg, M. J. Dixon, G. E. Zentner, C. E. Walczak, M. A. Lilly, B. R. Calvi, PLoS Genet. 2019, 15, e1008253.
A. V. Smith, T. L. Orr-Weaver, Development 1991, 112, 997.
Y. Zhang, Z. Wang, D. X. Liu, M. Pagano, K. Ravid, J. Biol. Chem. 1998, 273, 1387.
K. Ravid, J. Lu, J. M. Zimmet, M. R. Jones, J. Cell. Physiol. 2002, 190, 7.
P. Ahuja, P. Sdek, W. R. MacLellan, Physiol. Rev. 2007, 87, 521.
F. B. Engel, M. Schebesta, M. T. Keating, J. Mol. Cell. Cardiol. 2006, 41, 601.
E. H. Chen, E. N. Olson, Trends Cell Biol. 2004, 14, 452.
J. H. Kim, P. Jin, R. Duan, E. H. Chen, Curr. Opin. Genet. Dev. 2015, 32, 162.
L. Xing, Y. Xiu, B. F. Boyce, World J. Orthop. 2012, 3, 212.
N. G. Brukman, B. Uygur, B. Podbilewicz, L. V. Chernomordik, J. Cell Biol. 2019, 218, 1436.
H. O. Lee, J. M. Davidson, R. J. Duronio, Genes Dev. 2009, 23, 2461.
Y. Unhavaithaya, T. L. Orr-Weaver, Genes Dev. 2012, 26, 31.
M. K. DeSalvo, N. Mayer, F. Mayer, R. J. Bainton, Glia 2011, 59, 1322.
M. Hatan, V. Shinder, D. Israeli, F. Schnorrer, T. Volk, J. Cell Biol. 2011, 192, 307.
T. Stork, D. Engelen, A. Krudewig, M. Silies, R. J. Bainton, C. Klambt, J. Neurosci. 2008, 28, 587.
S. Zulbahar, F. Sieglitz, R. Kottmeier, B. Altenhein, S. Rumpf, C. Klambt, Development 2018, 145, dev164111.
J. R. von Stetina, L. E. Frawley, Y. Unhavaithaya, T. L. Orr-Weaver, Development 2018, 145, dev157115.
K. R. Machlus, J. E. Italiano, Jr., J. Cell Biol. 2013, 201, 785.
Y. Nagata, H. Nagahisa, T. Nagasawa, K. Todokoro, Leukemia 1997, 11, 435.
M. Winkelmann, P. Pfitzer, W. Schneider, Klin. Wochenschr. 1987, 65, 1115.
M. Trakala, S. Rodriguez-Acebes, M. Maroto, C. E. Symonds, D. Santamaria, S. Ortega, M. Barbacid, J. Mendez, M. Malumbres, Dev. Cell 2015, 32, 155.
W. Y. Brodsky, I. V. Uryvaeva, Int. Rev. Cytol. 1977, 50, 275.
V. Hancock, J. F. Martin, R. Lelchuk, Br. J. Haematol. 1993, 85, 692.
G. Gentric, C. Desdouets, Am. J. Pathol. 2014, 184, 322.
R. Donne, M. Saroul-Ainama, P. Cordier, S. Celton-Morizur, C. Desdouets, Nat. Rev. Gastroenterol. Hepatol. 2020, 17, 391.
P. Gerlyng, A. Abyholm, T. Grotmol, B. Erikstein, H. S. Huitfeldt, T. Stokke, P. O. Seglen, Cell Proliferation 1993, 26, 557.
V. M. Faktor, I. V. Uryvaeva, Tsitologiia 1972, 14, 868.
V. M. Faktor, I. V. Uryvaeva, Tsitologiia 1975, 17, 909.
S. H. Sigal, P. Rajvanshi, G. R. Gorla, R. P. Sokhi, R. Saxena, D. R. Gebhard, Jr., L. M. Reid, S. Gupta, Am. J. Physiol. 1999, 276, G1260.
A. W. Duncan, Semin. Cell Dev. Biol. 2013, 24, 347.
Y. Miyaoka, K. Ebato, H. Kato, S. Arakawa, S. Shimizu, A. Miyajima, Curr. Biol. 2012, 22, 1166.
A. W. Duncan, M. H. Taylor, R. D. Hickey, A. E. Hanlon Newell, M. L. Lenzi, S. B. Olson, M. J. Finegold, M. Grompe, Nature 2010, 467, 707.
K. A. Knouse, J. Wu, C. A. Whittaker, A. Amon, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2014, 111, 13409.
S. Zhang, K. Zhou, X. Luo, L. Li, H. C. Tu, A. Sehgal, L. H. Nguyen, Y. Zhang, P. Gopal, B. D. Tarlow, D. J. Siegwart, H. Zhu, Dev. Cell 2018, 44, 447.
D. T. Fox, J. G. Gall, A. C. Spradling, Genes Dev. 2010, 24, 2294.
K. P. Schoenfelder, R. A. Montague, S. V. Paramore, A. L. Lennox, A. P. Mahowald, D. T. Fox, Development 2014, 141, 3551.
H. S. Bretscher, D. T. Fox, Dev. Cell 2016, 37, 444.
B. M. Stormo, D. T. Fox, Mol. Biol. Cell 2019, 30, 219.
S. J. Vidwans, P. J. DiGregorio, A. W. Shermoen, B. Foat, J. Iwasa, N. Yakubovich, P. H. O'Farrell, Curr. Biol. 2002, 12, 829.
I. Magdalou, B. S. Lopez, P. Pasero, S. A. Lambert, Semin. Cell Dev. Biol. 2014, 30, 154.
L. Gheghiani, O. Gavet, Biotechnol. J. 2014, 9, 213.
J. Jaeger, Manu, J. Reinitz, Curr. Opin. Genet. Dev. 2012, 22, 533.
V. E. Foe, B. M. Alberts, J. Cell Sci. 1983, 61, 31.
W. F. Marzluff, R. J. Duronio, Dev. Cell 2014, 29, 375.
S. E. Windner, A. Manhart, A. Brown, A. Mogilner, M. K. Baylies, Dev. Cell 2019, 49, 48.
A. S. Gladfelter, Nat. Rev. Microbiol. 2006, 4, 223.
A. S. Gladfelter, A. K. Hungerbuehler, P. Philippsen, J. Cell Biol. 2006, 172, 347.
P. F. Minke, I. H. Lee, M. Plamann, Fungal Genet. Biol. 1999, 28, 55.
R. Maheshwari, FEMS Microbiol. Lett. 2005, 249, 7.
L. Serna, D. Stadler, J. Bacteriol. 1978, 136, 341.
M. Loo, Dev. Biol. 1976, 54, 201.
P. N. Rao, R. T. Johnson, J. Cell Sci. 1972, 10, 495.
P. N. Rao, R. T. Johnson, J. Cell. Physiol. 1971, 78, 217.
R. T. Johnson, P. N. Rao, Nature 1970, 226, 717.
R. T. Johnson, P. N. Rao, H. D. Hughes, J. Cell. Physiol. 1970, 76, 151.
P. N. Rao, R. T. Johnson, Nature 1970, 225, 159.
M. Gatti, B. S. Baker, Genes Dev. 1989, 3, 438.
R. E. Karess, X. J. Chang, K. A. Edwards, S. Kulkarni, I. Aguilera, D. P. Kiehart, Cell 1991, 65, 1177.
B. H. Reed, T. L. Orr-Weaver, Development 1997, 124, 3543.
S. U. Gerlach, T. Eichenlaub, H. Herranz, Cell Rep. 2018, 23, 1491.
A. Goupil, M. Nano, G. Letort, S. Gemble, F. Edwards, O. Goundiam, D. Gogendeau, C. Pennetier, R. Basto, J. Cell Biol. 2020, 219, e201908006.
S. Pedersen, G. Karemore, T. Gudjonsson, M. B. Rask, B. Neumann, J. K. Heriche, R. Pepperkok, J. Ellenberg, D. W. Gerlich, J. Lukas, C. Lukas, Nat. Commun. 2016, 7, 13887.
K. Crasta, N. J. Ganem, R. Dagher, A. B. Lantermann, E. V. Ivanova, Y. Pan, L. Nezi, A. Protopopov, D. Chowdhury, D. Pellman, Nature 2012, 482, 53.
G. I. Terzoudi, M. Karakosta, A. Pantelias, V. I. Hatzi, I. Karachristou, G. Pantelias, Mutat. Res. Genet. Toxicol. Environ. Mutagen. 2015, 793, 185.
A. Pantelias, I. Karachristou, A. G. Georgakilas, G. I. Terzoudi, Cancers 2019, 11, 1123.
E. M. Hatch, A. H. Fischer, T. J. Deerinck, M. W. Hetzer, Cell 2013, 154, 47.
A. N. Blackford, M. Stucki, Trends Biochem. Sci. 2020, 45, 321.
E. H. Hinchcliffe, E. A. Thompson, F. J. Miller, J. Yang, G. Sluder, J. Cell Sci. 1999, 112, 1139.
J. Demeter, S. E. Lee, J. E. Haber, T. Stearns, Mol. Cell 2000, 6, 487.
C. L. Rieder, A. Khodjakov, L. V. Paliulis, T. M. Fortier, R. W. Cole, G. Sluder, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1997, 94, 5107.
L. Champion, M. I. Linder, U. Kutay, Trends Cell Biol. 2017, 27, 26.
E. P. Rogakou, D. R. Pilch, A. H. Orr, V. S. Ivanova, W. M. Bonner, J. Biol. Chem. 1998, 273, 5858.
L. S. Symington, Cold Spring Harbor Perspect. Biol. 2014, 6, a016436.
P. J. Stephens, C. D. Greenman, B. Fu, F. Yang, G. R. Bignell, L. J. Mudie, E. D. Pleasance, K. W. Lau, D. Beare, L. A. Stebbings, S. McLaren, M. L. Lin, D. J. McBride, I. Varela, S. Nik-Zainal, C. Leroy, M. Jia, A. Menzies, A. P. Butler, J. W. Teague, M. A. Quail, J. Burton, H. Swerdlow, N. P. Carter, L. A. Morsberger, C. Iacobuzio-Donahue, G. A. Follows, A. R. Green, A. M. Flanagan, M. R. Stratton, et al., Cell 2011, 144, 27.
C. Z. Zhang, A. Spektor, H. Cornils, J. M. Francis, E. K. Jackson, S. Liu, M. Meyerson, D. Pellman, Nature 2015, 522, 179.
M. L. Leibowitz, C. Z. Zhang, D. Pellman, Annu. Rev. Genet. 2015, 49, 183.
P. Batty, D. W. Gerlich, Trends Cell Biol. 2019, 29, 717.
J. B. Stevens, B. Y. Abdallah, S. M. Regan, G. Liu, S. W. Bremer, C. J. Ye, H. H. Heng, Mol. Cytogenet. 2010, 3, 20.
M. Aarts, R. Sharpe, I. Garcia-Murillas, H. Gevensleben, M. S. Hurd, S. D. Shumway, C. Toniatti, A. Ashworth, N. C. Turner, Cancer Discovery 2012, 2, 524.
M. Grandbois, M. Beyer, M. Rief, H. Clausen-Schaumann, H. E. Gaub, Science 1999, 283, 1727.
R. B. Nicklas, Annu. Rev. Biophys. Biophys. Chem. 1988, 17, 431.
B. Falquet, U. Rass, Genes 2019, 10, 232.
R. Szmyd, J. Niska-Blakie, M. K. Diril, P. Renck Nunes, K. Tzelepis, A. Lacroix, N. van Hul, L. W. Deng, J. Matos, O. Dreesen, X. Bisteau, P. Kaldis, Oncogene 2019, 38, 998.
H. Duda, M. Arter, J. Gloggnitzer, F. Teloni, P. Wild, M. G. Blanco, M. Altmeyer, J. Matos, Dev. Cell 2016, 39, 740.
Y. Hong, R. Sonneville, B. Wang, V. Scheidt, B. Meier, A. Woglar, S. Demetriou, K. Labib, V. Jantsch, A. Gartner, Nat. Commun. 2018, 9, 728.
J. Maciejowski, Y. Li, N. Bosco, P. J. Campbell, T. de Lange, Cell 2015, 163, 1641.
I. A. Shaltiel, L. Krenning, W. Bruinsma, R. H. Medema, J. Cell Sci. 2015, 128, 607.
A. Ciccia, S. J. Elledge, Mol. Cell 2010, 40, 179.
A. Orthwein, A. Fradet-Turcotte, S. M. Noordermeer, M. D. Canny, C. M. Brun, J. Strecker, C. Escribano-Diaz, D. Durocher, Science 2014, 344, 189.
P. A. Leimbacher, S. E. Jones, A. K. Shorrocks, M. de Marco Zompit, M. Day, J. Blaauwendraad, D. Bundschuh, S. Bonham, R. Fischer, D. Fink, B. M. Kessler, A. W. Oliver, L. H. Pearl, A. N. Blackford, M. Stucki, Mol. Cell 2019, 74, 571.
J. Spies, C. Lukas, K. Somyajit, M. B. Rask, J. Lukas, K. J. Neelsen, Nat. Cell Biol. 2019, 21, 487.
C. Lukas, V. Savic, S. Bekker-Jensen, C. Doil, B. Neumann, R. S. Pedersen, M. Grofte, K. L. Chan, I. D. Hickson, J. Bartek, J. Lukas, Nat. Cell Biol. 2011, 13, 243.
D. Wangsa, I. Quintanilla, K. Torabi, M. Vila-Casadesus, A. Ercilla, G. Klus, Z. Yuce, C. Galofre, M. Cuatrecasas, J. J. Lozano, N. Agell, D. Cimini, A. Castells, T. Ried, J. Camps, FASEB J. 2018, 32, 3502.
S. L. Carter, K. Cibulskis, E. Helman, A. McKenna, H. Shen, T. Zack, P. W. Laird, R. C. Onofrio, W. Winckler, B. A. Weir, R. Beroukhim, D. Pellman, D. A. Levine, E. S. Lander, M. Meyerson, G. Getz, Nat. Biotechnol. 2012, 30, 413.
T. I. Zack, S. E. Schumacher, S. L. Carter, A. D. Cherniack, G. Saksena, B. Tabak, M. S. Lawrence, C. Z. Zhsng, J. Wala, C. H. Mermel, C. Sougnez, S. B. Gabriel, B. Hernandez, H. Shen, P. W. Laird, G. Getz, M. Meyerson, R. Beroukhim, Nat. Genet. 2013, 45, 1134.
F. Notta, M. Chan-Seng-Yue, M. Lemire, Y. Li, G. W. Wilson, A. A. Connor, R. E. Denroche, S. B. Liang, A. M. Brown, J. C. Kim, T. Wang, J. T. Simpson, T. Beck, A. Borgida, N. Buchner, D. Chadwick, S. Hafezi-Bakhtiari, J. E. Dick, L. Heisler, M. A. Hollingsworth, E. Ibrahimov, G. H. Jang, J. Johns, L. G. Jorgensen, C. Law, O. Ludkovski, I. Lungu, K. Ng, D. Pasternack, G. M. Petersen, et al., Nature 2016, 538, 378.
S. Mehrotra, S. B. Maqbool, A. Kolpakas, K. Murnen, B. R. Calvi, Genes Dev. 2008, 22, 3158.
B. Zhang, S. Mehrotra, W. L. Ng, B. R. Calvi, PLoS Genet. 2014, 10, e1004581.
B. M. Stormo, D. T. Fox, eLife 2016, 5, e15204.
C. Hassel, B. Zhang, M. Dixon, B. R. Calvi, Development 2014, 141, 112.
D. Duelli, Y. Lazebnik, Nat. Rev. Cancer 2007, 7, 968.
D. M. Duelli, H. M. Padilla-Nash, D. Berman, K. M. Murphy, T. Ried, Y. Lazebnik, Curr. Biol. 2007, 17, 431.
K. Deckard-Janatpour, S. Kragel, R. L. Teplitz, B. H. Min, P. H. Gumerlock, C. F. Frey, B. H. Ruebner, Arch. Pathol. Lab. Med. 1998, 122, 266.
C. M. Blakely, T. B. K. Watkins, W. Wu, B. Gini, J. J. Chabon, C. E. McCoach, N. McGranahan, G. A. Wilson, N. J. Birkbak, V. R. Olivas, J. Rotow, A. Maynard, V. Wang, M. A. Gubens, K. C. Banks, R. B. Lanman, A. F. Caulin, J. St John, A. R. Cordero, P. Giannikopoulos, A. D. Simmons, P. C. Mack, D. R. Gandara, H. Husain, R. C. Doebele, J. W. Riess, M. Diehn, C. Swanton, T. G. Bivona, Nat. Genet. 2017, 49, 1693.
T. R. Consortium, N. Engl. J. Med. 2017, 376, 2109.
E. C. de Bruin, N. McGranahan, R. Mitter, M. Salm, D. C. Wedge, L. Yates, M. Jamal-Hanjani, S. Shafi, N. Murugaesu, A. J. Rowan, E. Gronroos, M. A. Muhammad, S. Horswell, M. Gerlinger, I. Varela, D. Jones, J. Marshall, T. Voet, P. van Loo, D. M. Rassl, R. C. Rintoul, S. M. Janes, S. M. Lee, M. Forster, T. Ahmad, D. Lawrence, M. Falzon, A. Capitanio, T. T. Harkins, C. C. Lee, et al., Science 2014, 346, 251.
J. Coward, A. Harding, Front. Oncol. 2014, 4, 123.
B. R. Williams, V. R. Prabhu, K. E. Hunter, C. M. Glazier, C. A. Whittaker, D. E. Housman, A. Amon, Science 2008, 322, 703.
S. Stingele, G. Stoehr, K. Peplowska, J. Cox, M. Mann, Z. Storchova, Mol. Syst. Biol. 2012, 8, 608.
J. Oltmann, K. Heselmeyer-Haddad, L. S. Hernandez, R. Meyer, I. Torres, Y. Hu, N. Doberstein, J. K. Killian, D. Petersen, Y. J. Zhu, D. C. Edelman, P. S. Meltzer, R. Schwartz, E. M. Gertz, A. A. Schaffer, G. Auer, J. K. Habermann, T. Ried, Genes, Chromosomes Cancer 2018, 57, 165.
M. Sheffer, M. D. Bacolod, O. Zuk, S. F. Giardina, H. Pincas, F. Barany, P. B. Paty, W. L. Gerald, D. A. Notterman, E. Domany, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009, 106, 7131.
A. Walther, R. Houlston, I. Tomlinson, Gut 2008, 57, 941.
J. H. Lee, E. Giovannetti, J. H. Hwang, I. Petrini, Q. Wang, J. Voortman, Y. Wang, S. M. Steinberg, N. Funel, P. S. Meltzer, Y. Wang, G. Giaccone, Clin. Cancer Res. 2012, 18, 524.
N. Vargas-Rondon, V. E. Villegas, M. Rondon-Lagos, Cancers 2017, 10, 4.