Immunoprotection Strategies in β-Cell Replacement Therapy: A Closer Look at Porcine Islet Xenotransplantation.

encapsulation genetic engineering immunomodulation pancreatic islets pig xenotransplantation

Journal

Advanced science (Weinheim, Baden-Wurttemberg, Germany)
ISSN: 2198-3844
Titre abrégé: Adv Sci (Weinh)
Pays: Germany
ID NLM: 101664569

Informations de publication

Date de publication:
17 Jun 2024
Historique:
revised: 28 05 2024
received: 06 02 2024
medline: 17 6 2024
pubmed: 17 6 2024
entrez: 17 6 2024
Statut: aheadofprint

Résumé

Type 1 diabetes mellitus (T1DM) is characterized by absolute insulin deficiency primarily due to autoimmune destruction of pancreatic β-cells. The prevailing treatment for T1DM involves daily subcutaneous insulin injections, but a substantial proportion of patients face challenges such as severe hypoglycemic episodes and poorly controlled hyperglycemia. For T1DM patients, a more effective therapeutic option involves the replacement of β-cells through allogeneic transplantation of either the entire pancreas or isolated pancreatic islets. Unfortunately, the scarcity of transplantable human organs has led to a growing list of patients waiting for an islet transplant. One potential alternative is xenotransplantation of porcine pancreatic islets. However, due to inter-species molecular incompatibilities, porcine tissues trigger a robust immune response in humans, leading to xenograft rejection. Several promising strategies aim to overcome this challenge and enhance the long-term survival and functionality of xenogeneic islet grafts. These strategies include the use of islets derived from genetically modified pigs, immunoisolation of islets by encapsulation in biocompatible materials, and the creation of an immunomodulatory microenvironment by co-transplanting islets with accessory cells or utilizing immunomodulatory biomaterials. This review concentrates on delineating the primary obstacles in islet xenotransplantation and elucidates the fundamental principles and recent breakthroughs aimed at addressing these challenges.

Identifiants

pubmed: 38884159
doi: 10.1002/advs.202401385
doi:

Types de publication

Journal Article Review

Langues

eng

Sous-ensembles de citation

IM

Pagination

e2401385

Subventions

Organisme : Deutsche Forschungsgemeinschaft
ID : DFG
Organisme : Deutsche Forschungsgemeinschaft
ID : CRC-TR 127
Organisme : Deutsche Forschungsgemeinschaft
ID : CRC-TR 205
Organisme : German Center for Diabetes Research
ID : DZD e.V
Organisme : European Union
ID : 874700
Organisme : Juvenile Diabetes Research Foundation United States of America
ID : 3-SRA-2023-1420-S-B
Organisme : H2020 Societal Challenges
ID : 760986
Organisme : Schweizerischer Nationalfonds zur Förderung der Wissenschaftlichen Forschung
ID : CRSII5_198577/1

Informations de copyright

© 2024 The Author(s). Advanced Science published by Wiley‐VCH GmbH.

Références

a) F. Cayabyab, L. R. Nih, E. Yoshihara, Front. Endocrinol. 2021, 12, 732431;
b) S. R. Bornstein, B. Ludwig, C. Steenblock, Nat. Rev. Endocrinol. 2022, 18, 389.
a) V. N. Shah, J. M. Grimsmann, N. C. Foster, A. Dost, K. M. Miller, M. Pavel, R. S. Weinstock, W. Karges, D. M. Maahs, R. W. Holl, Diabetes Obes. Metab. 2020, 22, 1577;
b) X. Tan, L. K. Lee, S. Huynh, M. Pawaskar, S. Rajpathak, Curr. Med. Res. Opin. 2020, 36, 967;
c) N. Samsu, Biomed Res. Int. 2021, 2021, 1;
d) N. A. J. Krentz, L. D. Shea, M. O. Huising, J. A. M. Shaw, Lancet Diabetes Endocrinol. 2021, 9, 708.
N. Sakran, Y. Graham, T. Pintar, W. Yang, R. Kassir, E. M. Willigendael, R. Singhal, Z. E. Kooreman, D. Ramnarain, K. Mahawar, C. Parmar, B. Madhok, S. Pouwels, BMC Endocr. Disord. 2022, 22, 9.
G. A. Gregory, T. I. G. Robinson, S. E. Linklater, F. Wang, S. Colagiuri, C. de Beaufort, K. C. Donaghue, G. D. J. Magliano, J. Maniam, T. J. Orchard, P. Rai, G. D. Ogle, Lancet Diabetes Endocrinol. 2022, 10, 741.
J. T. Walker, D. C. Saunders, M. Brissova, A. C. Powers, Endocr. Rev. 2021, 42, 605.
a) D. Dermawan, M. A. Kenichi Purbayanto, Heliyon 2022, 8, e11648;
b) G. Cocha, V. Tedesco, C. D'Attellis, C. Amorena, Int. J. Artif. Organs 2021, 44, 756;
c) S. Templer, Front. Endocrinol. 2022, 13, 919942.
J. Fuchs, R. Hovorka, Front. Pediatr. 2021, 9, 679484.
Y. K. Lin, S. J. Fisher, R. Pop‐Busui, J. Diabetes Investig. 2020, 11, 1388.
I. S. Kochar, R. Jain, Ann. Pediatr. Endocrinol. Metab. 2021, 26, 86.
J. Nelson, N. Alvey, L. Bowman, J. Schulte, M. C. Segovia, J. McDermott, H. S. Te, N. Kapila, D. J. Levine, R. L. Gottlieb, J. Oberholzer, M. Campara, Pharmacotherapy 2022, 42, 599.
a) A. H. Shilleh, H. A. Russ, Cells 2023, 12, 698;
b) A. Bartolome, Int. J. Mol. Sci. 2022, 23, 501;
c) N. J. Hogrebe, M. Ishahak, J. R. Millman, Cell Stem Cell 2023, 30, 530.
H. M. Shahjalal, A. Abdal Dayem, K. M. Lim, T. I. Jeon, S. G. Cho, Stem Cell Res. Ther. 2018, 9, 355.
L. Velazco‐Cruz, M. M. Goedegebuure, J. R. Millman, Front. Bioeng. Biotechnol. 2020, 8, 786.
P. J. Cowan, in Pancreas and Beta Cell Replacement, (Ed: W. J. Hawthorne) Elsevier 2022, pp. 153–166. https://doi.org/10.1016/B978‐0‐12‐824011‐3.00006‐0
L. Mou, G. Shi, D. K. C. Cooper, Y. Lu, J. Chen, S. Zhu, J. Deng, Y. Huang, Y. Ni, Y. Zhan, Z. Cai, Z. Pu, Front. Immunol. 2022, 13, 854883.
J. S. Shin, J. M. Kim, J. S. Kim, B. H. Min, Y. H. Kim, H. J. Kim, J. Y. Jang, I. H. Yoon, H. J. Kang, J. Kim, E. S. Hwang, D. G. Lim, W. W. Lee, J. Ha, K. C. Jung, S. H. Park, S. J. Kim, C. G. Park, Am. J. Transplant. 2015, 15, 2837.
K. Cardona, G. S. Korbutt, Z. Milas, J. Lyon, J. Cano, W. Jiang, H. Bello‐Laborn, B. Hacquoil, E. Strobert, S. Gangappa, C. J. Weber, T. C. Pearson, R. V. Rajotte, C. P. Larsen, Nat. Med. 2006, 12, 304.
P. Thompson, K. Cardona, M. Russell, I. R. Badell, V. Shaffer, G. Korbutt, G. R. Rayat, J. Cano, M. Song, W. Jiang, E. Strobert, R. Rajotte, T. Pearson, A. D. Kirk, C. P. Larsen, Am. J. Transplant. 2011, 11, 947.
B. J. Hering, M. Wijkstrom, M. L. Graham, M. Hardstedt, T. C. Aasheim, T. Jie, J. D. Ansite, M. Nakano, J. Cheng, W. Li, K. Moran, U. Christians, C. Finnegan, C. D. Mills, D. E. Sutherland, P. Bansal‐Pakala, M. P. Murtaugh, N. Kirchhof, H. J. Schuurman, Nat. Med. 2006, 12, 301.
P. Thompson, I. R. Badell, M. Lowe, A. Turner, J. Cano, J. Avila, A. Azimzadeh, X. Cheng, R. N. Pierson 3rd, B. Johnson, J. Robertson, M. Song, F. Leopardi, E. Strobert, G. Korbutt, G. Rayat, R. Rajotte, C. P. Larsen, A. D. Kirk, Am. J. Transplant. 2012, 12, 1765.
K. Cardona, Z. Milas, E. Strobert, J. Cano, W. Jiang, S. A. Safley, S. Gangappa, B. J. Hering, C. J. Weber, T. C. Pearson, C. P. Larsen, Am. J. Transplant. 2007, 7, 2260.
M. A. Kanak, M. Takita, F. Kunnathodi, M. C. Lawrence, M. F. Levy, B. Naziruddin, Int. J. Endocrinol. 2014, 2014, 1.
Q. Zhou, T. Li, K. Wang, Q. Zhang, Z. Geng, S. Deng, C. Cheng, Y. Wang, Front. Immunol. 2022, 13, 928173.
a) J. Zeyland, D. Lipinski, R. Slomski, J. Appl. Genet. 2015, 56, 211;
b) M. Kanak, P. Saravanan, M. Levy, CellR4 2019, 7, e2739.
A. Kale, N. M. Rogers, Cells 2023, 12, 796.
X. Wang, N. K. Brown, B. Wang, K. Shariati, K. Wang, S. Fuchs, J. M. Melero‐Martin, M. Ma, Adv. Sci. 2021, 8, e2003708.
S. C. Eisenbarth, Nat. Rev. Immunol. 2019, 19, 89.
a) R. Chinnuswami, A. Hussain, G. Loganathan, S. Narayanan, G. D. Porter, A. N. Balamurugan, in Xenotransplantation ‐ Comprehensive Study, (Ed: S. Miyagawa) IntechOpen 2020, Ch. 3. https://doi.org/10.5772/intechopen.90437;
b) M. Hu, W. J. Hawthorne, S. Yi, P. J. O'Connell, Front. Immunol. 2022, 13, 893985.
B. von Zur‐Muhlen, T. Lundgren, L. Bayman, C. Berne, N. Bridges, T. Eggerman, A. Foss, J. Goldstein, T. Jenssen, C. Jorns, Y. Morrison, M. Ryden, T. Schwieger, G. Tufveson, B. Nilsson, O. Korsgren, Transplantation 2019, 103, 630.
J. L. Estrada, G. Martens, P. Li, A. Adams, K. A. Newell, M. L. Ford, J. R. Butler, R. Sidner, M. Tector, J. Tector, Xenotransplantation 2015, 22, 194.
L. Moberg, H. Johansson, A. Lukinius, C. Berne, A. Foss, R. Kallen, O. Ostraat, K. Salmela, A. Tibell, G. Tufveson, G. Elgue, K. Nilsson Ekdahl, O. Korsgren, B. Nilsson, Lancet 2002, 360, 2039.
H. Johansson, A. Lukinius, L. Moberg, T. Lundgren, C. Berne, A. Foss, M. Felldin, R. Kallen, K. Salmela, A. Tibell, G. Tufveson, K. N. Ekdahl, G. Elgue, O. Korsgren, B. Nilsson, Diabetes 2005, 54, 1755.
L. Moberg, A. Olsson, C. Berne, M. Felldin, A. Foss, R. Kallen, K. Salmela, A. Tibell, G. Tufveson, B. Nilsson, O. Korsgren, Transplantation 2003, 76, 1285.
a) M. McCall, R. Pawlick, T. Kin, A. M. Shapiro, Am. J. Transplant. 2012, 12, 322;
b) B. Naziruddin, M. A. Kanak, C. A. Chang, M. Takita, M. C. Lawrence, A. R. Dennison, N. Onaca, M. F. Levy, Am. J. Transplant. 2018, 18, 2322.
J. A. SoRelle, T. Itoh, H. Peng, M. A. Kanak, K. Sugimoto, S. Matsumoto, M. F. Levy, M. C. Lawrence, B. Naziruddin, Diabetologia 2013, 56, 814.
G. Yoshimatsu, F. Kunnathodi, P. B. Saravanan, R. Shahbazov, C. Chang, C. M. Darden, S. Zurawski, G. Boyuk, M. A. Kanak, M. F. Levy, B. Naziruddin, M. C. Lawrence, Diabetes 2017, 66, 2857.
J. L. Contreras, C. Eckstein, C. A. Smyth, G. Bilbao, M. Vilatoba, S. E. Ringland, C. Young, J. A. Thompson, J. A. Fernandez, J. H. Griffin, D. E. Eckhoff, Diabetes 2004, 53, 2804.
M. Yao, A. Domogatskaya, N. Agren, M. Watanabe, K. Tokodai, M. Brines, A. Cerami, B. G. Ericzon, M. Kumagai‐Braesch, T. Lundgren, Cell Transplant. 2021, 30, 096368972110397.
J. Wang, Z. Sun, W. Gou, D. B. Adams, W. Cui, K. A. Morgan, C. Strange, H. Wang, Diabetes 2017, 66, 970.
M. Goto, H. Johansson, A. Maeda, G. Elgue, O. Korsgren, B. Nilsson, Transplantation 2004, 77, 741.
T. Takaki, M. Shimoda, Glob. Health Med. 2020, 2, 200.
H. Feng, T. Li, J. Du, Q. Xia, L. Wang, S. Chen, L. Zhu, D. Pan, Y. Wang, G. Chen, Front Immunol 2022, 13, 849711.
R. Bottino, M. Trucco, World J. Transplant 2015, 5, 243.
G. W. Byrne, C. G. McGregor, M. E. Breimer, Int. J. Surg. 2015, 23, 223.
a) U. Galili, Immunology 2013, 140, 1;
b) G. Huai, P. Qi, H. Yang, Y. Wang, Int J Mol Med 2016, 37, 11;
c) E. Kemter, A. Schnieke, K. Fischer, P. J. Cowan, E. Wolf, Curr. Opin. Genet. Dev. 2020, 64, 60;
d) M. Sykes, D. H. Sachs, Nat. Rev. Nephrol. 2022, 18, 745.
L. L. Yan, L. P. Ye, Y. H. Chen, S. Q. He, C. Y. Zhang, X. L. Mao, S. W. Li, Front Immunol 2022, 13, 849580.
J. Tjernberg, K. N. Ekdahl, J. D. Lambris, O. Korsgren, B. Nilsson, Transplantation 2008, 85, 1193.
G. Rayat, R. Rajotte, B. Hering, T. Binette, G. Korbutt, J. Endocrinol. 2003, 177, 127.
P. Thompson, I. R. Badell, M. Lowe, J. Cano, M. Song, F. Leopardi, J. Avila, R. Ruhil, E. Strobert, G. Korbutt, G. Rayat, R. Rajotte, N. Iwakoshi, C. P. Larsen, A. D. Kirk, Am. J. Transplant. 2011, 11, 2593.
B. M. Martin, K. P. Samy, M. C. Lowe, P. W. Thompson, J. Cano, A. B. Farris, M. Song, C. R. Dove, F. V. Leopardi, E. A. Strobert, J. B. Jenkins, B. H. Collins, C. P. Larsen, A. D. Kirk, Am. J. Transplant. 2015, 15, 1241.
K. P. Samy, R. P. Davis, Q. Gao, B. M. Martin, M. Song, J. Cano, A. B. Farris, A. McDonald, E. K. Gall, C. R. Dove, F. V. Leopardi, T. How, K. D. Williams, G. R. Devi, B. H. Collins, A. D. Kirk, Am. J. Transplant. 2018, 18, 998.
a) A. J. Tector, M. Mosser, M. Tector, J.‐M. Bach, Front. Immunol. 2020, 11, 622;
b) W. Lee, H. Hara, M. B. Ezzelarab, H. Iwase, R. Bottino, C. Long, J. Ramsoondar, D. Ayares, D. K. Cooper, Xenotransplantation 2016, 23, 137.
S. A. Springer, S. L. Diaz, P. Gagneux, Immunogenetics 2014, 66, 671.
a) C. G. Groth, O. Korsgren, A. Tibell, J. Tollemar, E. Moller, J. Bolinder, J. Ostman, F. P. Reinholt, C. Hellerstrom, A. Andersson, Lancet 1994, 344, 1402;
b) O. Blixt, M. Kumagai‐Braesch, A. Tibell, C. Groth, J. Holgersson, Am. J. Transplant. 2009, 9, 83.
G. Byrne, S. Ahmad‐Villiers, Z. Du, C. McGregor, Xenotransplantation 2018, 25, e12394.
G. R. Martens, L. M. Reyes, P. Li, J. R. Butler, J. M. Ladowski, J. L. Estrada, R. A. Sidner, D. E. Eckhoff, M. Tector, A. J. Tector, Transplantation 2017, 101, e86.
J. Ladowski, G. Martens, J. Estrada, M. Tector, J. Tector, Xenotransplantation 2019, 26, e12504.
E. Kemter, J. Denner, E. Wolf, Curr. Diab. Rep. 2018, 18, 103.
a) T. Y. Lu, X. L. Xu, X. G. Du, J. H. Wei, J. N. Yu, S. L. Deng, C. Qin, Cells 2022, 11, 3865;
b) H. Zhou, H. Hara, D. K. C. Cooper, Xenotransplantation 2019, 26, e12517;
c) A. Geller, J. Yan, Front. Immunol. 2019, 10, 1074.
S. Miyagawa, A. Maeda, C. Toyama, S. Kogata, C. Okamatsu, R. Yamamoto, K. Masahata, M. Kamiyama, H. Eguchi, M. Watanabe, H. Nagashima, M. Ikawa, K. Matsunami, H. Okuyama, Front. Immunol. 2022, 13, 860165.
D. J. van der Windt, R. Bottino, A. Casu, N. Campanile, C. Smetanka, J. He, N. Murase, H. Hara, S. Ball, B. E. Loveland, D. Ayares, F. G. Lakkis, D. K. Cooper, M. Trucco, Am. J. Transplant. 2009, 9, 2716.
W. J. Hawthorne, E. J. Salvaris, P. Phillips, J. Hawkes, D. Liuwantara, H. Burns, H. Barlow, A. B. Stewart, S. B. Peirce, M. Hu, A. M. Lew, S. C. Robson, M. B. Nottle, A. J. D'Apice, P. J. O'Connell, P. J. Cowan, Am. J. Transplant. 2014, 14, 1300.
R. Bottino, M. Wijkstrom, D. J. van der Windt, H. Hara, M. Ezzelarab, N. Murase, S. Bertera, J. He, C. Phelps, D. Ayares, D. K. Cooper, M. Trucco, Am. J. Transplant. 2014, 14, 2275.
S. Nagaraju, S. Bertera, T. Tanaka, H. Hara, G. R. Rayat, M. Wijkstrom, D. Ayares, M. Trucco, D. K. Cooper, R. Bottino, Xenotransplantation 2015, 22, 317.
a) K. P. Samy, Q. Gao, R. P. Davis, M. Song, Z. W. Fitch, M. S. Mulvihill, A. L. MacDonald, F. V. Leopardi, T. How, K. D. Williams, G. R. Devi, B. H. Collins, X. Luo, A. D. Kirk, Xenotransplantation 2019, 26, e12540;
b) M. Song, Z. W. Fitch, K. P. Samy, B. M. Martin, Q. Gao, R. P Davis, F. V. Leopardi, N. Huffman, R. Schmitz, G. R. Devi, B. H. Collins, A. D. Kirk, Xenotransplantation 2021, 28, e12680.
J. C. Roussel, C. Moran, E. J. Salvaris, H. H. Nandurkar, A. J. D'Apice, P. J. Cowan, Am. J. Transplant. 2008, 8, 1101.
K. M. Dwyer, T. B. Mysore, S. Crikis, S. C. Robson, H. Nandurkar, P. J. Cowan, A. J. D'Apice, Transplantation 2006, 82, 428.
N. W. Zammit, K. L. Seeberger, J. Zamerli, S. N. Walters, L. Lisowski, G. S. Korbutt, S. T. Grey, Xenotransplantation 2021, 28, e12669.
a) H. S. Lee, J. G. Lee, H. J. Yeom, Y. S. Chung, B. Kang, S. Hurh, B. Cho, H. Park, J. I. Hwang, J. B. Park, C. Ahn, S. J. Kim, J. Yang, Am. J. Transplant. 2016, 16, 44;
b) J. J. Yan, H. J. Yeom, J. C. Jeong, J. G. Lee, E. W. Lee, B. Cho, H. S. Lee, S. J. Kim, J. I. Hwang, S. J. Kim, B. C. Lee, C. Ahn, J. Yang, Transpl. Immunol. 2016, 34, 25.
a) A. Cadili, N. Kneteman, Transplantation Proceedings 2008, 40, 3289;
b) D. Mok, M. Black, N. Gupta, H. Arefanian, E. Tredget, G. R. Rayat, Xenotransplantation 2019, 26, e12546;
c) C. Ehrnfelt, M. Kumagai‐Braesch, M. Uzunel, J. Holgersson, Xenotransplantation 2004, 11, 184.
a) A. Maeda, S. Kogata, C. Toyama, P. C. Lo, C. Okamatsu, R. Yamamoto, K. Masahata, M. Kamiyama, H. Eguchi, M. Watanabe, H. Nagashima, H. Okuyama, S. Miyagawa, Front. Immunol. 2022, 13, 858604;
b) A. Fox, J. Mountford, A. Braakhuis, L. C. Harrison, J. Immunol. 2001, 166, 2133.
a) A. G. Greenwald, R. Jin, T. K. Waddell, Transplantation 2009, 87, 44;
b) R. Jin, A. Greenwald, M. D. Peterson, T. K. Waddell, J. Immunol. 2006, 177, 1289.
X. C. Xu, J. Goodman, H. Sasaki, J. Lowell, T. Mohanakumar, Am. J. Transplant. 2002, 2, 314.
a) A. El‐Ouaghlidi, H. Jahr, G. Pfeiffer, B. J. Hering, D. Brandhorst, H. Brandhorst, K. Federlin, R. G. Bretzel, J. Mol. Med. 1999, 77, 115;
b) S. Yi, W. J. Hawthorne, A. M. Lehnert, H. Ha, J. K. W. Wong, N. van Rooijen, K. Davey, A. T. Patel, S. N. Walters, A. Chandra, J. Immunol. 2003, 170, 2750.
a) K. Ide, H. Wang, H. Tahara, J. Liu, X. Wang, T. Asahara, M. Sykes, Y. G. Yang, H. Ohdan, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2007, 104, 5062;
b) P.‐A. Oldenborg, A. Zheleznyak, Y.‐F. Fang, C. F. Lagenaur, H. D. Gresham, F. P. Lindberg, Science 2000, 288, 2051;
c) M. Gitik, S. Liraz‐Zaltsman, P.‐A. Oldenborg, F. Reichert, S. Rotshenker, J. neuroinflammat. 2011, 8, 24.
a) A. Tena, J. Kurtz, D. A. Leonard, J. R. Dobrinsky, S. L. Terlouw, N. Mtango, J. Verstegen, S. Germana, C. Mallard, J. S. Arn, D. H. Sachs, R. J. Hawley, Am. J. Transplant. 2014, 14, 2713;
b) A. Tena, D. H. Sachs, C. Mallard, Y.‐G. Yang, M. Tasaki, E. Farkash, I. A. Rosales, R. B. Colvin, D. Leonard, R. J. Hawley, Transplantation 2017, 101, 316.
S. Nomura, Y. Ariyoshi, H. Watanabe, T. Pomposelli, K. Takeuchi, G. Garcia, M. Tasaki, D. Ayares, M. Sykes, D. Sachs, R. Johnson, K. Yamada, Xenotransplantation 2020, 27, e12549.
P. Shrestha, L. Batra, M. T. Malik, M. Tan, E. S. Yolcu, H. Shirwan, Am. J. Transplant. 2020, 20, 2703.
K. Ghimire, A. Kale, J. Li, S. M. Julovi, P. O'Connell, S. T. Grey, W. J. Hawthorne, J. E. Gunton, N. M. Rogers, Sci. Transl. Med. 2023, 15, eadd2387.
a) K. Ishiyama, J. Rawson, K. Omori, Y. Mullen, Transplantation 2011, 91, 952;
b) Y. Saeki, K. Ishiyama, N. Ishida, Y. Tanaka, H. Ohdan, Transplantation Proc. 2017, 49, 139.
a) B. G. Lilienfeld, C. Garcia‐Borges, M. D. Crew, J. D. Seebach, J. Immunol. 2006, 177, 2146;
b) P. Forte, B. G. Lilienfeld, B. C. Baumann, J. D. Seebach, J. Immunol. 2005, 175, 5463.
K. J. Lopez, A. A. Cross‐Najafi, K. Farag, B. Obando, D. Thadasina, A. Isidan, Y. Park, W. Zhang, B. Ekser, P. Li, Front. Immunol. 2022, 13, 941880.
E. H. Weiss, B. G. Lilienfeld, S. Muller, E. Muller, N. Herbach, B. Kessler, R. Wanke, R. Schwinzer, J. D. Seebach, E. Wolf, G. Brem, Transplantation 2009, 87, 35.
J. S. Rao, N. Hosny, R. Kumbha, R. A. Naqvi, A. Singh, Z. Swanson, H. Levy, A. W. Matson, M. Steinhoff, N. Forneris, E. Walters, B. J. Hering, C. Burlak, Front Immunol 2021, 12, 730545.
N. V. Vorobjeva, B. V. Chernyak, Biochemistry (Mosc) 2020, 85, 1178.
Z. V. Schofield, T. M. Woodruff, R. Halai, M. C. Wu, M. A. Cooper, Shock 2013, 40, 463.
P. Vockova, J. Molinsky, M. Klanova, J. Karban, M. Spacek, O. Havranek, K. Kupcova, D. Kazantsev, M. Trneny, P. Klener, Leuk Lymphoma 2021, 62, 861.
H. T. Wang, A. Maeda, R. Sakai, P. C. Lo, C. Takakura, P. Jiaravuthisan, A. Mod Shabri, R. Matsuura, T. Kodama, S. Hiwatashi, Xenotransplantation 2018, 25, e12396.
J. Scalea, I. Hanecamp, S. C. Robson, K. Yamada, Xenotransplantation 2012, 19, 23.
A. Griesemer, K. Yamada, M. Sykes, Immunol. Rev. 2014, 258, 241.
T. Lu, B. Yang, R. Wang, C. Qin, Front. Immunol. 2019, 10, 3060.
K. G. Sundqvist, Front. Immunol. 2018, 9, 974.
X. C. Li, D. M. Rothstein, M. H. Sayegh, Immunol Rev 2009, 229, 271.
A. Plege, K. Borns, L. Beer, W. Baars, J. Klempnauer, R. Schwinzer, Transpl Int 2010, 23, 1293.
H. J. Sake, A. Frenzel, A. Lucas‐Hahn, M. Nowak‐Imialek, P. Hassel, K. G. Hadeler, D. Hermann, R. Becker, H. Eylers, R. Hein, W. Baars, A. Brinkmann, R. Schwinzer, H. Niemann, B. Petersen, Xenotransplantation 2019, 26, e12525.
R. Hein, H. J. Sake, C. Pokoyski, J. Hundrieser, A. Brinkmann, W. Baars, M. Nowak‐Imialek, A. Lucas‐Hahn, C. Figueiredo, H. J. Schuberth, H. Niemann, B. Petersen, R. Schwinzer, Am. J. Transplant. 2020, 20, 988.
H. Hara, W. Witt, T. Crossley, C. Long, K. Isse, L. Fan, C. J. Phelps, D. Ayares, D. K. Cooper, Y. Dai, T. E. Starzl, Immunology 2013, 140, 39.
T. Lei, L. Chen, K. Wang, S. Du, C. Gonelle‐Gispert, Y. Wang, L. H. Buhler, Front. Immunol. 2022, 13, 1031185.
B. Vabres, S. Le Bas‐Bernardet, D. Riochet, Y. Cherel, D. Minault, J. Hervouet, Y. Ducournau, A. Moreau, V. Daguin, F. Coulon, Xenotransplantation 2014, 21, 431.
a) N. Klymiuk, L. Van Buerck, A. Bähr, M. Offers, B. Kessler, A. Wuensch, M. Kurome, M. Thormann, K. Lochner, H. Nagashima, Diabetes 2012, 61, 1527;
b) L. W.‐v. Buerck, M. Schuster, F. Oduncu, A. Baehr, T. Mayr, S. Guethoff, J. Abicht, B. Reichart, N. Klymiuk, E. Wolf, Sci. Rep. 2017, 7, 3572.
B. Li, Y. Lu, M.‐C. Zhong, J. Qian, R. Li, D. Davidson, Z. Tang, K. Zhu, J. Argenty, A. G. de Peredo, Sci. Immunol. 2022, 7, eabn6373.
M. B. Nottle, E. J. Salvaris, N. Fisicaro, S. McIlfatrick, I. Vassiliev, W. J. Hawthorne, P. J. O'Connell, J. L. Brady, A. M. Lew, P. J. Cowan, Sci. Rep. 2017, 7, 8383.
M. Yi, M. Niu, L. Xu, S. Luo, K. Wu, J. Hematol. Oncol. 2021, 14, 10.
E. Yoshihara, C. O'Connor, E. Gasser, Z. Wei, T. G. Oh, T. W. Tseng, D. Wang, F. Cayabyab, Y. Dai, R. T. Yu, C. Liddle, A. R. Atkins, M. Downes, R. M. Evans, Nature 2020, 586, 606.
A. Buermann, S. Petkov, B. Petersen, R. Hein, A. Lucas‐Hahn, W. Baars, A. Brinkmann, H. Niemann, R. Schwinzer, Xenotransplantation 2018, 25, e12387.
Y. Lei, L. Wolf‐van Buerck, M. Honarpisheh, Y. Zhang, R. Schwinzer, B. Petersen, J. Seissler, Am. J. Transplant. 2023.
E. Kemter, T. Lieke, B. Kessler, M. Kurome, A. Wuensch, A. Summerfield, D. Ayares, H. Nagashima, W. Baars, R. Schwinzer, E. Wolf, Xenotransplantation 2012, 19, 40.
K. Wennhold, A. Shimabukuro‐Vornhagen, M. von Bergwelt‐Baildon, Transfus. Med. Hemother. 2019, 46, 36.
G. E. Karahan, F. H. Claas, S. Heidt, Front. Immunol. 2016, 7, 686.
a) F. T. Lee, A. Dangi, S. Shah, M. Burnette, Y.‐G. Yang, A. D. Kirk, B. J. Hering, S. D. Miller, X. Luo, Am. J. Transplant. 2020, 20, 1538;
b) P. Shen, S. Fillatreau, Nat. Rev. Immunol. 2015, 15, 441;
c) A. S. Chong, D. M. Rothstein, K. Safa, L. V. Riella, A. S. Chong.
T. Kobayashi, G. Harb, R. V. Rajotte, G. S. Korbutt, A. G. Mallett, H. Arefanian, D. Mok, G. R. Rayat, Xenotransplantation 2006, 13, 547.
M. M. Mohiuddin, A. K. Singh, P. C. Corcoran, R. F. Hoyt, M. L. Thomas 3rd, B. G. Lewis, M. Eckhaus, N. L. Dabkowski, A. J. Belli, K. A. Reimann, D. Ayares, K. A. Horvath, Xenotransplantation 2014, 21, 35.
S. Wang, J. Tasch, T. Kheradmand, J. Ulaszek, S. Ely, X. Zhang, B. J. Hering, S. D. Miller, X. Luo, Diabetes 2013, 62, 3143.
H. K. Kang, S. Wang, A. Dangi, X. Zhang, A. Singh, L. Zhang, J. M. Rosati, W. Suarez‐Pinzon, X. Deng, X. Chen, E. B. Thorp, B. J. Hering, S. D. Miller, X. Luo, Transplantation 2017, 101, 1801.
C. J. Phelps, C. Koike, T. D. Vaught, J. Boone, K. D. Wells, S. H. Chen, S. Ball, S. M. Specht, I. A. Polejaeva, J. A. Monahan, P. M. Jobst, S. B. Sharma, A. E. Lamborn, A. S. Garst, M. Moore, A. J. Demetris, W. A. Rudert, R. Bottino, S. Bertera, M. Trucco, T. E. Starzl, Y. Dai, D. L. Ayares, Science 2003, 299, 411.
a) D. N. Kwon, K. Lee, M. J. Kang, Y. J. Choi, C. Park, J. J. Whyte, A. N. Brown, J. H. Kim, M. Samuel, J. Mao, K. W. Park, C. N. Murphy, R. S. Prather, J. H. Kim, Sci Rep 2013, 3, 1981.
b) A. J. Lutz, P. Li, J. L. Estrada, R. A. Sidner, R. K. Chihara, S. M. Downey, C. Burlak, Z. Y. Wang, L. M. Reyes, B. Ivary, Xenotransplantation 2013, 20, 27.
A. Salama, M. Mosser, X. Leveque, A. Perota, J. P. Judor, C. Danna, S. Pogu, A. Moure, D. Jegou, N. Gaide, J. Abadie, O. Gauthier, J. P. Concordet, S. Le Bas‐Bernardet, D. Riochet, L. Le Berre, J. Hervouet, D. Minault, P. Weiss, J. Guicheux, S. Brouard, S. Bosch, I. Lagutina, R. Duchi, G. Lazzari, E. Cozzi, G. Blancho, S. Conchon, C. Galli, J. P. Soulillou, et al., Diabetes 2017, 66, 987.
L. E. Diamond, C. M. Quinn, M. J. Martin, J. Lawson, J. L. Platt, J. S. Logan, Transplantation 2001, 71, 132.
I. F. McKenzie, Y. Q. Li, P. X. Xing, I. Dinatale, M. Koulmanda, B. E. Loveland, M. S. Sandrin, Xenotransplantation 2003, 10, 615.
E. Cozzi, D. J. White, Nat. Med. 1995, 1, 964.
T. Mandel, M. Koulmanda, E. Cozzi, P. Waterworth, M. Tolan, G. Langford, D. White, Transplant. Proc. 1997, 29, 940.
W. L. Fodor, B. L. Williams, L. A. Matis, J. A. Madri, S. A. Rollins, J. W. Knight, W. Velander, S. P. Squinto, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1994, 91, 11153.
D. J. Kwon, D. H. Kim, I. S. Hwang, D. E. Kim, H. J. Kim, J. S. Kim, K. Lee, G. S. Im, J. W. Lee, S. Hwang, Transgenic Res. 2017, 26, 153.
A. Wuensch, A. Baehr, A. K. Bongoni, E. Kemter, A. Blutke, W. Baars, S. Haertle, V. Zakhartchenko, M. Kurome, B. Kessler, C. Faber, J. M. Abicht, B. Reichart, R. Wanke, R. Schwinzer, H. Nagashima, R. Rieben, D. Ayares, E. Wolf, N. Klymiuk, Transplantation 2014, 97, 138.
H. Iwase, B. Ekser, H. Hara, C. Phelps, D. Ayares, D. K. Cooper, M. B. Ezzelarab, Xenotransplantation 2014, 21, 72.
C. C. Lin, M. Ezzelarab, H. Hara, C. Long, C. W. Lin, A. Dorling, D. K. Cooper, J. Thromb. Haemost. 2010, 8, 2001.
D. G. Wheeler, M. E. Joseph, S. D. Mahamud, W. L. Aurand, P. J. Mohler, V. J. Pompili, K. M. Dwyer, M. B. Nottle, S. J. Harrison, A. J. d'Apice, S. C. Robson, P. J. Cowan, R. J. Gumina, J. Mol. Cell. Cardiol. 2012, 52, 958.
D. Huang, Y. Wang, W. J. Hawthorne, M. Hu, J. Hawkes, H. Burns, S. Davies, F. Gao, Y. V. Chew, S. Yi, P. J. O'Connell, Xenotransplantation 2017, 24.
S. C. Lee, H. Lee, K. B. Oh, I. S. Hwang, H. Yang, M. R. Park, S. A. Ock, J. S. Woo, G. S. Im, S. Hwang, Dev Reprod 2017, 21, 157.
C. Martin, M. Plat, V. Nerriere‐Daguin, F. Coulon, S. Uzbekova, E. Venturi, F. Conde, J. M. Hermel, P. Hantraye, L. Tesson, I. Anegon, B. Melchior, M. Peschanski, B. Le Mauff, F. Boeffard, S. Sergent‐Tanguy, I. Neveu, P. Naveilhan, J. P. Soulillou, M. Terqui, P. Brachet, B. Vanhove, Transgenic Res. 2005, 14, 373.
C. J. Phelps, S. F. Ball, T. D. Vaught, A. M. Vance, M. Mendicino, J. A. Monahan, A. H. Walters, K. D. Wells, A. S. Dandro, J. J. Ramsoondar, D. K. Cooper, D. L. Ayares, Xenotransplantation 2009, 16, 477.
R. Klose, E. Kemter, T. Bedke, I. Bittmann, B. Kelsser, R. Endres, K. Pfeffer, R. Schwinzer, E. Wolf, Transplantation 2005, 80, 222.
L. M. Reyes, J. L. Estrada, Z. Y. Wang, R. J. Blosser, R. F. Smith, R. A. Sidner, L. L. Paris, R. L. Blankenship, C. N. Ray, A. C. Miner, M. Tector, A. J. Tector, J. Immunol. 2014, 193, 5751.
M. Oropeza, B. Petersen, J. W. Carnwath, A. Lucas‐Hahn, E. Lemme, P. Hassel, D. Herrmann, B. Barg‐Kues, S. Holler, A. L. Queisser, R. Schwinzer, R. Hinkel, C. Kupatt, H. Niemann, Xenotransplantation 2009, 16, 522.
a) B. Petersen, W. Ramackers, A. Lucas‐Hahn, E. Lemme, P. Hassel, A. L. Queisser, D. Herrmann, B. Barg‐Kues, J. W. Carnwath, J. Klose, A. Tiede, L. Friedrich, W. Baars, R. Schwinzer, M. Winkler, H. Niemann, Xenotransplantation 2011, 18, 355;
b) S. J. Park, B. Cho, O. J. Koo, H. Kim, J. T. Kang, S. Hurh, S. J. Kim, H. J. Yeom, J. Moon, E. M. Lee, J. Y. Choi, J. H. Hong, G. Jang, J. I. Hwang, J. Yang, B. C. Lee, C. Ahn, Transgenic Res. 2014, 23, 407.
Q. Zhang, C. Gonelle‐Gispert, Y. Li, Z. Geng, S. Gerber‐Lemaire, Y. Wang, L. Buhler, Front Immunol 2022, 13, 869984.
L. A. Llacua, M. M. Faas, P. de Vos, Diabetologia 2018, 61, 1261.
V. Iacovacci, L. Ricotti, A. Menciassi, P. Dario, Biochem. Pharmacol. 2016, 100, 12.
A. M. White, J. G. Shamul, J. Xu, S. Stewart, J. S. Bromberg, X. He, ACS Biomater. Sci. Eng. 2020, 6, 2543.
A. Espona‐Noguera, J. Ciriza, A. Canibano‐Hernandez, G. Orive, R. M. M. Hernandez, L. Saenz Del Burgo, J. L. Pedraz, Pharmaceutics 2019, 11, 597.
J. M. Rabanel, X. Banquy, H. Zouaoui, M. Mokhtar, P. Hildgen, Biotechnol. Prog. 2009, 25, 946.
a) V. Liaudanskaya, L. Gasperini, D. Maniglio, A. Motta, C. Migliaresi, Tissue Eng. Part C Methods 2015, 21, 631;
b) E. C. Opara, J. P. McQuilling, A. C. Farney, Methods Mol. Biol. 2013, 1001, 261.
S. Schneider, M. A. von Mach, O. Kraus, P. Kann, P. J. Feilen, Artif. Organs 2003, 27, 1053.
A. Espona‐Noguera, J. Etxebarria‐Elezgarai, L. Saenz Del Burgo, A. Canibano‐Hernandez, H. Gurruchaga, F. J. Blanco, G. Orive, R. M. Hernandez, F. Benito‐Lopez, J. Ciriza, L. Basabe‐Desmonts, J. L. Pedraz, Int. J. Pharm. 2019, 560, 65.
P. Soon‐Shiong, R. E. Heintz, N. Merideth, Q. X. Yao, Z. Yao, T. Zheng, M. Murphy, M. K. Moloney, M. Schmehl, M. Harris, R. Mendez, R. Mendez, P. A. Sandford, Lancet 1994, 343, 950.
R. Calafiore, G. Basta, G. Luca, A. Lemmi, M. P. Montanucci, G. Calabrese, L. Racanicchi, F. Mancuso, P. Brunetti, Diabetes Care 2006, 29, 137.
B. E. Tuch, G. W. Keogh, L. J. Williams, W. Wu, J. L. Foster, V. Vaithilingam, R. Philips, Diabetes Care 2009, 32, 1887.
R. Elliott, L. Escobar, P. Tan, O. Garkavenko, R. Calafiore, P. Basta, A. Vasconcellos, D. Emerich, C. Thanos, C. Bambra, Transplantat. Proc. 2005, 37, 3505.
P. L. Tan, Regener. Med. 2010, 5, 181.
a) V. A. Morozov, S. Wynyard, S. Matsumoto, A. Abalovich, J. Denner, R. Elliott, Virus Res. 2017, 227, 34;
b) S. Wynyard, D. Nathu, O. Garkavenko, J. Denner, R. Elliott, Xenotransplantation 2014, 21, 309.
W. Wang, Z. Mo, B. Ye, P. Hu, S. Liu, S. Yi, Zhong Nan Da Xue Xue Bao Yi Xue Ban 2011, 36, 1134.
a) S. Matsumoto, A. Abalovich, C. Wechsler, S. Wynyard, R. B. Elliott, EBioMedicine 2016, 12, 255;
b) S. Matsumoto, P. Tan, J. Baker, K. Durbin, M. Tomiya, K. Azuma, M. Doi, R. Elliott, Transplant. Proc. 2014, 46, 1992.
a) R. B. Elliott, L. Escobar, O. Garkavenko, M. C. Croxson, B. A. Schroeder, M. McGregor, G. Ferguson, N. Beckman, S. Ferguson, Cell Transplant. 2000, 9, 895;
b) R. B. Elliott, L. Escobar, P. L. Tan, M. Muzina, S. Zwain, C. Buchanan, Xenotransplantation 2007, 14, 157.
W. Wang, Y. Teng, J. J. Xue, H. K. Cai, Y. B. Pan, X. N. Ye, X. L. Mao, S. W. Li, Front Immunol 2022, 13, 846032.
a) S. A. Azadi, E. Vasheghani‐Farahani, S. Hashemi‐Najafbabadi, A. Godini, Prog Biomater 2016, 5, 101;
b) T. T. Dang, A. V. Thai, J. Cohen, J. E. Slosberg, K. Siniakowicz, J. C. Doloff, M. Ma, J. Hollister‐Lock, K. M. Tang, Z. Gu, H. Cheng, G. C. Weir, R. Langer, D. G. Anderson, Biomaterials 2013, 34, 5792.
M. J. Kim, H. S. Park, J. W. Kim, E. Y. Lee, M. Rhee, Y. H. You, G. Khang, C. G. Park, K. H. Yoon, Endocrinol. Metab. 2021, 36, 146.
a) A. Opara, A. Jost, S. Dagogo‐Jack, E. C. Opara, Exp. Biol. Med. 2021, 246, 2570;
b) K. E. Smith, R. C. Johnson, K. K. Papas, Xenotransplantation 2018, 25, e12399.
A. U. Ernst, D. T. Bowers, L. H. Wang, K. Shariati, M. D. Plesser, N. K. Brown, T. Mehrabyan, M. Ma, Adv. Drug Deliv. Rev. 2019, 139, 116.
O. Veiseh, J. C. Doloff, M. Ma, A. J. Vegas, H. H. Tam, A. R. Bader, J. Li, E. Langan, J. Wyckoff, W. S. Loo, S. Jhunjhunwala, A. Chiu, S. Siebert, K. Tang, J. Hollister‐Lock, S. Aresta‐Dasilva, M. Bochenek, J. Mendoza‐Elias, Y. Wang, M. Qi, D. M. Lavin, M. Chen, N. Dholakia, R. Thakrar, I. Lacik, G. C. Weir, J. Oberholzer, D. L. Greiner, R. Langer, D. G. Anderson, Nat. Mater. 2015, 14, 643.
R. de Vries, A. Stell, S. Mohammed, C. Hermanns, A. H. Martinez, M. Jetten, A. Van Apeldoorn, in Transplantation, Bioengineering, and Regeneration of the Endocrine Pancreas, (Eds: G. Orlando, L. Piemonti, C. Ricordi, R. J. Stratta, R. W. G. Gruessner) Academic Press, 2020, pp. 461–486. https://doi.org/10.1016/B978‐0‐12‐814831‐0.00033‐6
J. T. Wilson, W. Cui, E. L. Chaikof, Nano Lett. 2008, 8, 1940.
S. Kizilel, A. Scavone, X. Liu, J.‐M. Nothias, D. Ostrega, P. Witkowski, M. Millis, Tissue Eng., Part A 2010, 16, 2217.
Z. L. Zhi, F. Khan, J. C. Pickup, Diabetes Res. Clin. Pract. 2013, 100, 162.
V. Vaithilingam, S. Bal, B. E. Tuch, RDS 2017, 14, 51.
R. S. Hill, G. M. Cruise, S. R. Hager, F. V. Lamberti, X. Yu, C. L. Garufis, Y. Yu, K. E. Mundwiler, J. F. Cole, J. A. Hubbell, O. D. Hegre, D. W. Scharp, Ann. N. Y. Acad. Sci. 1997, 831, 332.
D. Scharp, X. Yu, V. Sheckler, J. Hubbell, P. Latta, Diabetes 2005, 54, A48.
Safety and Efficacy of PEG‐Encapsulated Islet Allografts Implanted in Type I Diabetic Recipients. https://classic.clinicaltrials.gov/show/NCT00260234 (accessed: February 2024).
D. W. Scharp, P. Marchetti, Adv. Drug Deliv. Rev. 2014, 67, 35.
a) A. A. Tomei, V. Manzoli, C. A. Fraker, J. Giraldo, D. Velluto, M. Najjar, A. Pileggi, R. D. Molano, C. Ricordi, C. L. Stabler, J. A. Hubbell, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2014, 111, 10514;
b) V. Manzoli, C. Villa, A. L. Bayer, L. C. Morales, R. D. Molano, Y. Torrente, C. Ricordi, J. A. Hubbell, A. A. Tomei, Am. J. Transplant. 2018, 18, 590.
J. L. Contreras, D. Xie, J. Mays, C. A. Smyth, C. Eckstein, F. G. Rahemtulla, C. J. Young, J. A Thompson, G. Bilbao, D. T. Curiel, D. E. Eckhoff, Surgery 2004, 136, 537.
J. Y. Jang, D. Y. Lee, S. J. Park, Y. Byun, Biomaterials 2004, 25, 3663.
K. Kato, C. Itoh, T. Yasukouchi, T. Nagamune, Biotechnol. Prog. 2004, 20, 897.
Y. Teramura, H. Iwata, Transplantation 2009, 88, 624.
S. C. Wiggins, N. J. Abuid, K. M. Gattas‐Asfura, S. Kar, C. L. Stabler, J. Diabetes Sci. Technol. 2020, 14, 212.
P. M. Dean, Diabetologia 1974, 10, 427.
H. O. Kim, S. H. Lee, W. Na, J. W. Lim, G. Park, C. Park, H. Lee, A. Kang, S. Haam, I. Choi, J. T. Kang, D. Song, J. Mater. Chem. B 2020, 8, 2476.
S. H. Lee, H. O. Kim, J. T. Kang, Nanoscale Res. Lett. 2021, 16, 53.
Y. Fukuda, T. Akagi, T. Asaoka, H. Eguchi, K. Sasaki, Y. Iwagami, D. Yamada, T. Noda, K. Kawamoto, K. Gotoh, S. Kobayashi, M. Mori, Y. Doki, M. Akashi, Biomaterials 2018, 160, 82.
G. K. Lopes, H. M. Schulman, M. Hermes‐Lima, Biochim. Biophys. Acta 1999, 1472, 142.
J. M. Barra, V. Kozlovskaya, J. D. Kepple, K. L. Seeberger, P. Kuppan, C. S. Hunter, G. S. Korbutt, E. Kharlampieva, H. M. Tse, Xenotransplantation 2021, 28, e12706.
H. Park, M. R. Haque, J. B. Park, K. W. Lee, S. Lee, Y. Kwon, H. S. Lee, G. S. Kim, D. Y. Shin, S. M. Jin, J. H. Kim, H. J. Kang, Y. Byun, S. J. Kim, Biomaterials 2018, 171, 164.
a) N. V. Krishnamurthy, B. Gimi, Crit. Rev. Biomed. Eng. 2011, 39, 473;
b) S. Song, S. Roy, Biotechnol. Bioeng. 2016, 113, 1381.
R. Krishnan, M. Alexander, L. Robles, C. E. Foster 3rd, J. R. Lakey, Rev. Diabet Stud. 2014, 11, 84.
R. Kuwabara, S. Hu, A. M. Smink, G. Orive, J. R. T. Lakey, P. de Vos, Tissue Eng. Part B Rev. 2022, 28, 129.
S. Wu, L. Wang, Y. Fang, H. Huang, X. You, J. Wu, Adv. Healthcare Mater. 2021, 10, e2100965.
H. Iwata, Y. Arima, Y. Tsutsui, Artif. Organs 2018, 42, E168.
M. J. Quizon, A. J. Garcia, Annu. Rev. Pathol. 2022, 17, 485.
R. Storrs, R. Dorian, S. R. King, J. Lakey, H. Rilo, Ann. N. Y. Acad. Sci. 2001, 944, 252.
D. Dufrane, R.‐M. Goebbels, P. Gianello, Transplantation 2010, 90, 1054.
a) J. H. Brauker, V. E. Carr‐Brendel, L. A. Martinson, J. Crudele, W. D. Johnston, R. C. Johnson, J. Biomed. Mater. Res. 1995, 29, 1517;
b) T. C. Schulz, Stem Cells Transl. Med. 2015, 4, 927.
K. Ajima, N. Tsuda, T. Takaki, S. Furusako, S. Matsumoto, K. Shinohara, Y. Yamashita, S. Amano, C. Oyama, M. Shimoda, Cell Rep. Methods 2023, 3, 100370.
K. Skrzypek, M. Groot Nibbelink, J. van Lente, M. Buitinga, M. A. Engelse, E. J. P. de Koning, M. Karperien, A. van Apeldoorn, D. Stamatialis, Sci. Rep. 2017, 7, 9186.
M. Kumagai‐Braesch, S. Jacobson, H. Mori, X. Jia, T. Takahashi, A. Wernerson, M. Flodstrom‐Tullberg, A. Tibell, Cell Transplant. 2013, 22, 1137.
R. Elliott, L. Escobar, R. Calafiore, G. Basta, O. Garkavenko, A. Vasconcellos, C. Bambra, Transplant. Proc. 2005, 37, 466.
A. Safety, Tolerability, and Efficacy Study of VC‐01™ Combination Product in Subjects With Type I Diabetes Mellitus. https://classic.clinicaltrials.gov/show/NCT02239354 (accessed: February 2024).
R. R. Henry, J. Pettus, J. Wilensky, A. J. SHAPIRO, P. A. Senior, B. Roep, R. Wang, E. J. Kroon, M. Scott, K. D'amour, Diabetes 2018, 67.
A. M. J. Shapiro, D. Thompson, T. W. Donner, M. D. Bellin, W. Hsueh, J. Pettus, J. Wilensky, M. Daniels, R. M. Wang, E. P. Brandon, M. S. Jaiman, E. J. Kroon, K. A. D'Amour, H. L. Foyt, Cell Rep. Med. 2021, 2, 100466.
H. P. Dang, H. Chen, T. R. Dargaville, B. E. Tuch, J. Cell. Mol. Med. 2022, 26, 4756.
A Study to Evaluate Safety, Engraftment, and Efficacy of VC‐01 in Subjects With T1 Diabetes Mellitus. https://classic.clinicaltrials.gov/show/NCT04678557 (accessed: February 2024).
Genetic Engineering and Biotechnology News, Vertex to Acquire ViaCyte for $320 M, Growing Diabetes Cell Therapy Pipeline, https://www.genengnews.com/news/vertex‐to‐acquire‐viacyte‐for‐320m‐growing‐diabetes‐cell‐therapy‐pipeline/ (accessed: September 2023).
An Open‐Label, FIH Study Evaluating the Safety and Tolerability of VCTX210A Combination Product in Subjects With T1D. https://classic.clinicaltrials.gov/show/NCT05210530 (accessed: February 2024).
a) Nat. Biotechnol. 2022, 40, 1161;
b) Vertex, Vertex Presents Positive VX‐880 Results From Ongoing Phase 1/2 Study in Type 1 Diabetes at the American Diabetes Association 83rd Scientific Sessions, https://investors.vrtx.com/news‐releases/news‐release‐details/vertex‐presents‐positive‐vx‐880‐results‐ongoing‐phase‐12‐study (accessed: September 2023).
Vertex T1D Trial Paused After 2 Unrelated Patient Deaths, CRISPR Collab Ends Next Day, https://www.thejdca.org/publications/report‐library/archived‐reports/2024‐reports/vertex‐t1d‐trial‐paused‐after‐2‐unrelated‐patient‐deaths‐crispr‐collab‐ends‐next‐day.html (accessed: April, 2024).
B. Ludwig, S. Ludwig, A. Steffen, Y. Knauf, B. Zimerman, S. Heinke, S. Lehmann, U. Schubert, J. Schmid, M. Bleyer, U. Schonmann, C. K. Colton, E. Bonifacio, M. Solimena, A. Reichel, A. V. Schally, A. Rotem, U. Barkai, H. Grinberg‐Rashi, F. J. Kaup, Y. Avni, P. Jones, S. R. Bornstein, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2017, 114, 11745.
a) E. Pedraza, M. M. Coronel, C. A. Fraker, C. Ricordi, C. L. Stabler, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2012, 109, 4245;
b) M. M. Coronel, R. Geusz, C. L. Stabler, Biomaterials 2017, 129, 139.
D. An, A. Chiu, J. A. Flanders, W. Song, D. Shou, Y. C. Lu, L. G. Grunnet, L. Winkel, C. Ingvorsen, N. S. Christophersen, J. J. Fels, F. W. Sand, Y. Ji, L. Qi, Y. Pardo, D. Luo, M. Silberstein, J. Fan, M. Ma, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2018, 115, E263.
X. Wang, K. G. Maxwell, K. Wang, D. T. Bowers, J. A. Flanders, W. Liu, L. H. Wang, Q. Liu, C. Liu, A. Naji, Y. Wang, B. Wang, J. Chen, A. U. Ernst, J. M. Melero‐Martin, J. R. Millman, M. Ma, Sci. Transl. Med. 2021, 13, eabb4601.
H. Yan, C. Seignez, M. Hjorth, B. Winkeljann, M. Blakeley, O. Lieleg, M. Phillipson, T. Crouzier, Adv. Funct. Mater. 2019, 29.
V. Vaithilingam, B. E. Tuch, Rev. Diabet. Stud. 2011, 8, 51.
a) H. Derakhshankhah, S. Sajadimajd, F. Jahanshahi, Z. Samsonchi, H. Karimi, E. Hajizadeh‐Saffar, S. Jafari, M. Razmi, S. S. Malvajerd, G. Bahrami, M. Razavi, Z. Izadi, Tissue Eng. Part B Rev. 2022, 28, 1053;
b) M. M. Samojlik, C. L. Stabler, Acta Biomater. 2021, 133, 87;
c) T. Berney, C. H. Wassmer, F. Lebreton, K. Bellofatto, L. M. Fonseca, J. Bignard, R. Hanna, A. Peloso, E. Berishvili, Presse Med. 2022, 51, 104139;
d) C. L. Stabler, Y. Li, J. M. Stewart, B. G. Keselowsky, Nat. Rev. Mater. 2019, 4, 429;
e) F. Lebreton, R. Hanna, C. H. Wassmer, K. Bellofatto, L. Perez, V. Othenin‐Girard, B. M. de Tejada, M. Cohen, E. Berishvili, Stem Cell Rev. Rep. 2022, 18, 346.
S. T. Ju, D. J. Panka, H. Cui, R. Ettinger, M. el‐Khatib, D. H. Sherr, B. Z. Stanger, A. Marshak‐Rothstein, Nature 1995, 373, 444.
E. S. Yolcu, H. Zhao, L. Bandura‐Morgan, C. Lacelle, K. B. Woodward, N. Askenasy, H. Shirwan, J. Immunol. 2011, 187, 5901.
D. M. Headen, K. B. Woodward, M. M. Coronel, P. Shrestha, J. D. Weaver, H. Zhao, M. Tan, M. D. Hunckler, W. S. Bowen, C. T. Johnson, L. Shea, E. S. Yolcu, A. J. Garcia, H. Shirwan, Nat. Mater. 2018, 17, 732.
M. Skoumal, K. B. Woodward, H. Zhao, F. Wang, E. S. Yolcu, R. M. Pearson, K. R. Hughes, A. J. Garcia, L. D. Shea, H. Shirwan, Biomaterials 2019, 192, 271.
M. M. Coronel, K. E. Martin, M. D. Hunckler, G. Barber, E. B. O'Neill, J. D. Medina, E. Opri, C. A. McClain, L. Batra, J. D. Weaver, H. S. Lim, P. Qiu, E. A. Botchwey, E. S. Yolcu, H. Shirwan, A. J. Garcia, Sci. Adv. 2020, 6, eaba5573.
M. M. Coronel, S. W. Linderman, K. E. Martin, M. D. Hunckler, J. D. Medina, G. Barber, K. Riley, E. S. Yolcu, H. Shirwan, A. J. Garcia, Am. J. Transplant. 2023, 23, 1709.
T. T. Nguyen, T. T. Pham, H. T. Nguyen, M. R. Nepal, C. D. Phung, Z. You, N. Katila, N. T. Pun, T. C. Jeong, D. Y. Choi, P. H. Park, C. S. Yong, J. O. Kim, S. Yook, J. H. Jeong, Biomaterials 2019, 221, 119415.
T. T. Nguyen, C. D. Phung, J. O. Kim, C. S. Yong, J. R. Kim, S. Yook, J. H. Jeong, J. Control Rel. 2021, 336, 274.
J. M. H. Liu, J. Zhang, X. Zhang, K. A. Hlavaty, C. F. Ricci, J. N. Leonard, L. D. Shea, R. M. Gower, Biomaterials 2016, 80, 11.
K. Jiang, J. D. Weaver, Y. Li, X. Chen, J. Liang, C. L. Stabler, Biomaterials 2017, 114, 71.
C.‐C. Lin, A. T. Metters, K. S. Anseth, Biomaterials 2009, 30, 4907.
L. A. Llacua, B. J. de Haan, P. de Vos, J. Tissue Eng. Regen. Med. 2018, 12, 460.
G. Ren, M. Rezaee, M. Razavi, A. Taysir, J. Wang, A. S. Thakor, Cell Tissue Res. 2019, 376, 353.
Y. Ding, D. Xu, G. Feng, A. Bushell, R. J. Muschel, K. J. Wood, Diabetes 2009, 58, 1797.
F. R. Li, X. G. Wang, C. Y. Deng, H. Qi, L. L. Ren, H. X. Zhou, Clin. Exp. Immunol. 2010, 161, 357.
Y. H. Kim, Y. M. Wee, M. Y. Choi, D. G. Lim, S. C. Kim, D. J. Han, Mol. Med. 2011, 17, 697.
X. Wang, K. Wang, M. Yu, D. Velluto, X. Hong, B. Wang, A. Chiu, J. M. Melero‐Martin, A. A. Tomei, M. Ma, Sci. Adv. 2022, 8, eabn0071.
F. Lebreton, V. Lavallard, K. Bellofatto, R. Bonnet, C. H. Wassmer, L. Perez, V. Kalandadze, A. Follenzi, M. Boulvain, J. Kerr‐Conte, D. J. Goodman, D. Bosco, T. Berney, E. Berishvili, Nat. Commun. 2019, 10, 4491.
M. Razavi, T. Ren, F. Zheng, A. Telichko, J. Wang, J. J. Dahl, U. Demirci, A. S. Thakor, Stem Cell Res. Ther. 2020, 11, 405.
C. Laporte, E. Tubbs, M. Pierron, A. Gallego, A. Moisan, F. Lamarche, T. Lozano, A. Hernandez, C. Cottet‐Rousselle, A. S. Gauchez, V. Persoons, F. Bottausci, C. Fontelaye, F. Boizot, S. Lablanche, F. Rivera, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2020, 528, 650.
B. Duman, Y. Yazir, Z. S. Halbutoğullari, S. Mert, A. Öztürk, G. Gacar, G. Duruksu, Biomed. Mater. 2024,19, 025008.
D. J. Borg, P. B. Welzel, M. Grimmer, J. Friedrichs, M. Weigelt, C. Wilhelm, M. Prewitz, A. Stißel, A. Hommel, T. Kurth, U. Freudenberg, E. Bonifacio, C. Werner, Acta Biomater. 2016, 44, 178.
J. G. Graham, X. Zhang, A. Goodman, K. Pothoven, J. Houlihan, S. Wang, R. M. Gower, X. Luo, L. D. Shea, Tissue Eng. Part A 2013, 19, 1465.
a) R. A. Valdes‐Gonzalez, L. M. Dorantes, G. N. Garibay, E. Bracho‐Blanchet, A. J. Mendez, R. Davila‐Perez, R. B. Elliott, L. Teran, D. J. White, Eur. J. Endocrinol. 2005, 153, 419;
b) R. Valdes‐Gonzalez, A. L. Rodriguez‐Ventura, D. J. White, E. Bracho‐Blanchet, A. Castillo, B. Ramirez‐Gonzalez, M. G. Lopez‐Santos, B. H. Leon‐Mancilla, L. M. Dorantes, Clin. Exp. Immunol. 2010, 162, 537.
T. T. Nguyen, D. V. Pham, J. Park, C. D. Phung, M. R. Nepal, M. Pandit, M. Shrestha, Y. Son, M. Joshi, T. C. Jeong, P. H. Park, D. Y. Choi, J. H. Chang, J. H. Kim, J. R. Kim, I. K. Kim, C. S. Yong, J. O. Kim, J. H. Sung, H. L. Jiang, H. S. Kim, S. Yook, J. H. Jeong, Sci. Adv. 2022, 8, eabn8614.
A. Citro, P. T. Moser, E. Dugnani, T. K. Rajab, X. Ren, D. Evangelista‐Leite, J. M. Charest, A. Peloso, B. K. Podesser, F. Manenti, S. Pellegrini, L. Piemonti, H. C. Ott, Biomaterials 2019, 199, 40.
A. Citro, A. Neroni, C. Pignatelli, F. Campo, M. Policardi, M. Monieri, S. Pellegrini, E. Dugnani, F. Manenti, M. C. Maffia, L. Valla, E. Kemter, I. Marzinotto, C. Olgasi, A. Cucci, A. Follenzi, V. Lampasona, E. Wolf, L. Piemonti, Nat. Commun. 2023, 14, 878.

Auteurs

Sarah Grimus (S)

Chair for Molecular Animal Breeding and Biotechnology, Gene Center and Department of Veterinary Sciences, LMU Munich, D-81377, Munich, Germany.
Center for Innovative Medical Models (CiMM), LMU Munich, D-85764, Oberschleißheim, Germany.
Interfaculty Center for Endocrine and Cardiovascular Disease Network Modelling and Clinical Transfer (ICONLMU), LMU Munich, D-81377, Munich, Germany.

Victoria Sarangova (V)

Leibniz-Institut für Polymerforschung Dresden e.V., Max Bergmann Center of Biomaterials Dresden, D-01069, Dresden, Germany.

Petra B Welzel (PB)

Leibniz-Institut für Polymerforschung Dresden e.V., Max Bergmann Center of Biomaterials Dresden, D-01069, Dresden, Germany.

Barbara Ludwig (B)

Department of Medicine III, University Hospital Carl Gustav Carus, Technische Universität Dresden, D-01307, Dresden, Germany.
Paul Langerhans Institute Dresden of the Helmholtz Center Munich at the University Hospital Carl Gustav Carus and Faculty of Medicine of the Technische Universität Dresden, D-01307, Dresden, Germany.
German Center for Diabetes Research (DZD e.V.), D-85764, Neuherberg, Germany.
DFG-Center for Regenerative Therapies Dresden, Technische Universität Dresden, D-01307, Dresden, Germany.

Jochen Seissler (J)

Medizinische Klinik und Poliklinik IV, Diabetes Zentrum - Campus Innenstadt, Klinikum der Ludwig-Maximilians-Universität München, D-80336, Munich, Germany.

Elisabeth Kemter (E)

Chair for Molecular Animal Breeding and Biotechnology, Gene Center and Department of Veterinary Sciences, LMU Munich, D-81377, Munich, Germany.
Center for Innovative Medical Models (CiMM), LMU Munich, D-85764, Oberschleißheim, Germany.
Interfaculty Center for Endocrine and Cardiovascular Disease Network Modelling and Clinical Transfer (ICONLMU), LMU Munich, D-81377, Munich, Germany.
German Center for Diabetes Research (DZD e.V.), D-85764, Neuherberg, Germany.

Eckhard Wolf (E)

Chair for Molecular Animal Breeding and Biotechnology, Gene Center and Department of Veterinary Sciences, LMU Munich, D-81377, Munich, Germany.
Center for Innovative Medical Models (CiMM), LMU Munich, D-85764, Oberschleißheim, Germany.
Interfaculty Center for Endocrine and Cardiovascular Disease Network Modelling and Clinical Transfer (ICONLMU), LMU Munich, D-81377, Munich, Germany.
German Center for Diabetes Research (DZD e.V.), D-85764, Neuherberg, Germany.

Asghar Ali (A)

Chair for Molecular Animal Breeding and Biotechnology, Gene Center and Department of Veterinary Sciences, LMU Munich, D-81377, Munich, Germany.
Center for Innovative Medical Models (CiMM), LMU Munich, D-85764, Oberschleißheim, Germany.
Interfaculty Center for Endocrine and Cardiovascular Disease Network Modelling and Clinical Transfer (ICONLMU), LMU Munich, D-81377, Munich, Germany.

Classifications MeSH